El efecto de remineralización de GERM CLEAN sobre las lesiones tempranas de caries del esmalte humano in vitro

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 4178 (2023) Citar este artículo

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Este estudio tuvo como objetivo evaluar el efecto remineralizador de GERM CLEAN, un nuevo péptido antibacteriano, sobre la caries temprana del esmalte. Treinta bloques de esmalte humano de treinta dientes se dividieron aleatoriamente en tres grupos: agua bidestilada (grupo DDW), GERM CLEAN (grupo GC) y 1000 ppm de fluoruro (grupo NaF). Las muestras se desmineralizaron durante 3 días (pH 4,6) seguido de ciclos de pH dos veces al día durante 14 días. Para un ciclo de pH, las muestras recibieron los tratamientos correspondientes durante 5 min, luego se sumergieron en una solución desmineralizante durante 1 h, recibieron los tratamientos correspondientes nuevamente y finalmente se sumergieron en una solución remineralizante (pH 7,0) durante aproximadamente 11 h. Las muestras fueron lavadas con DDW después de cada tratamiento. Se realizaron pruebas de microindentación, microscopía de fuerza atómica (AFM) y microrradiografía transversal (TMR) para analizar bloques de esmalte. GC demostró un porcentaje más bajo de recuperación de microdureza superficial (SMHR%) (p < 0,0001), superficies más rugosas (p < 0,0001), profundidad de lesión más profunda (p = 0,001) y mayor pérdida de minerales (p = 0,001) que NaF, pero mostró mayor SMHR% (p < 0,0001), superficies más lisas (p < 0,0001), menor profundidad de lesión (p = 0,049) y menor pérdida de minerales (p = 0,001) que DDW. Como resultado, GERM CLEAN tiene el potencial de promover la remineralización del esmalte desmineralizado.

La caries dental es una enfermedad destructiva crónica progresiva que se presenta en el tejido duro de los dientes bajo la influencia de múltiples factores dominados por bacterias. En la etapa inicial de la caries dental, el ácido producido por las bacterias rompe el equilibrio dinámico entre la desmineralización y la remineralización del esmalte, lo que resulta en la desmineralización del esmalte en la subsuperficie1. La caries temprana del esmalte se caracteriza clínicamente por la lesión de la mancha blanca2, que no solo afecta la apariencia sino que también afecta la salud dental. Debido a sus características no renovables, el esmalte no puede restaurar espontáneamente sus propiedades físicas, químicas y mecánicas3. En la actualidad, para el tratamiento de las lesiones de manchas blancas, los métodos más utilizados en la práctica clínica incluyen el control de placa, el manejo de la dieta y los fluoruros tópicos4.

El fluoruro es actualmente la estrategia clínica más utilizada para contrarrestar la caries temprana del esmalte5. Según un estudio anterior, el fluoruro no sólo puede inhibir la desmineralización del esmalte sino también mejorar la remineralización del esmalte5. El fluoruro se adsorberá en la superficie de los cristales parcialmente desmineralizados y atraerá iones de calcio para formar una capa similar al fluoruro de calcio en la superficie del esmalte5,6. Pero no todos los grupos de población son aptos para el fluoruro, como por ejemplo las personas alérgicas al fluoruro7. Otras medidas de manejo informadas para las lesiones de manchas blancas, como el blanqueamiento dental4, la microabrasión8, la infiltración de resina8 y las restauraciones directas o indirectas4, tienen algunas desventajas. El blanqueamiento de dientes vitales tiene el riesgo de aumentar la sensibilidad al blanqueamiento9. La microabrasión es un método eficaz para lesiones superficiales y no debe utilizarse donde el esmalte es fino10. La infiltración de resina parece factible para las lesiones tempranas del esmalte11,12,13,14; sin embargo, el infiltrante no pudo formar una capa suave sobre la superficie de la lesión incluso después de haber sido pulido con pastillas de acabado15. Se informó que la infiltración de resina no podía restaurar la dureza superficial del esmalte desmineralizado a la del esmalte sano16. La posible razón es que la formación de cadenas poliméricas no siempre ocurre en toda la lesión17, y la contracción de polimerización de los materiales durante el proceso de curado es otro problema16. Las restauraciones directas e indirectas son los métodos más destructivos y con mayor pérdida de tejido dental en comparación con otras opciones mencionadas.

Debido a las limitaciones descritas anteriormente, se ha prestado cada vez más atención a la mineralización biomimética del esmalte, cuyo objetivo es reparar el esmalte desmineralizado induciendo la remineralización de hidroxiapatita en la superficie del diente. Por ejemplo, la amelogenina podría promover la nucleación orientada de fosfato cálcico en la superficie del esmalte18. El péptido derivado de la amelogenina, QP5, podría estabilizar temporalmente la formación de fosfato cálcico amorfo y eventualmente convertirlo en cristales de hidroxiapatita19. Tipo y col. diseñaron un péptido autoensamblado para formar estructuras tridimensionales en la lesión subsuperficial del esmalte dental, lo que lleva a la nucleación de hidroxiapatita20. Además, el dendrímero anclado en hidroxiapatita podría adsorberse en la superficie del esmalte para formar los sitios de regeneración de hidroxiapatita in situ para una mayor biomineralización21. Sin embargo, la preparación de proteína/péptido es difícil y estos materiales aún se encuentran en estudio preclínico.

GERM CLEAN (Scisyn, Chengdu, China) es un novedoso aerosol oral cuyo componente activo es un nuevo polipéptido sintético. Según las instrucciones del fabricante, este producto puede matar eficazmente una amplia gama de bacterias patógenas que desencadenan la mucositis oral y la periodontitis. Estudios recientes han demostrado que GERM CLEAN tiene un efecto antibacteriano evidente sobre Streptococcus mutans22 y la biopelícula de especies duales de S. mutans y Candida albicans23, y puede inhibir la desmineralización del esmalte bovino23. Sin embargo, aún no se ha investigado el efecto remineralizador de este spray.

Este estudio tuvo como objetivo evaluar el efecto de remineralización de GERM CLEAN en la caries temprana del esmalte de molares humanos in vitro. Se realizaron microdureza Vickers, microscopio de fuerza atómica y microrradiografía transversal para evaluar las propiedades mecánicas, la rugosidad de la superficie y el contenido mineral, respectivamente. La hipótesis nula fue que no se encontrarían diferencias significativas en el efecto de remineralización entre el agua bidestilada (DDW) y GERM CLEAN.

Se recolectaron treinta molares humanos extraídos de un conjunto de dientes con la aprobación del Comité de Ética Médica del Hospital de Estomatología de China Occidental de la Universidad de Sichuan (WCHSIRB-D-2022-019). Estos dientes se almacenaron en una solución de timol al 0,4% (Macklin, Shanghai, China) antes de su uso. Se obtuvo el consentimiento informado de los pacientes y el estudio se realizó de acuerdo con la Declaración de Helsinki. Se excluyeron los dientes con fluorosis dental, grietas, defectos del esmalte o de la dentina, o que representaran cualquier tipo de restauración o sellador dental.

Los dientes fueron decorados y cada corona se cortó en dos secciones con una máquina cortadora de baja velocidad (Struers Minitom; Struers, Copenhague, Dinamarca) bajo agua corriente desionizada para generar sesenta bloques de esmalte. Se descartaron ocho bloques de esmalte que eran demasiado pequeños o con defectos y grietas y se produjeron cincuenta y dos bloques de esmalte. Estos bloques de esmalte se incrustaron en polimetilmetacrilato (Macklin, Shanghai, China), seguido de molienda con discos de carborundo enfriados por agua (Struers Minitom; Struers, Copenhague, Dinamarca) de papel de carburo de silicio impermeable de grano 1200 (Yu Ying, Foshan, China) para forme una ventana de 4 mm × 4 mm en las superficies del esmalte (Fig. 1). Luego se pintó toda la superficie del esmalte, excepto la ventana, con dos capas de esmalte de uñas resistente a los ácidos (MINISO, Tokio, Japón).

El diagrama de flujo del procedimiento experimental.

Antes de la formación de caries de esmalte artificial, se midió la microdureza superficial inicial (SMH0) de los bloques de esmalte. En el centro de la ventana se hicieron tres muescas separadas 300 µm entre sí. Las mediciones se tomaron con un microdurómetro Vickers (Matsuzawa, Akita-ken, Japón) con una carga de 50 g durante 15 s. Finalmente, se seleccionaron treinta bloques de esmalte con una dureza que oscilaba entre 360 y 390 VHN para su posterior estudio.

Las lesiones tempranas de caries del esmalte se produjeron mediante el método descrito por Lv et al.24. Los bloques de esmalte seleccionados se sumergieron en una solución desmineralizante (KH2PO4 2,2 mM, Ca(NO3)2 2,2 mM, ácido acético 50 mM, pH 4,6) a 37 °C durante tres días para producir caries de esmalte artificial bajo agitación magnética continua y de baja velocidad. (100 rpm) (ZHICHENG, Shanghái, China). La microdureza superficial de los bloques de esmalte después de la desmineralización (SMH1) se midió de acuerdo con los parámetros mencionados anteriormente. La mitad del área de la ventana expuesta en la superficie del esmalte se pintó con 2 capas de barniz de uñas resistente a los ácidos (MINISO, Tokio, Japón), dejando una ventana expuesta al esmalte de sólo 4 mm × 2 mm.

El procedimiento de ciclado del pH fue consistente con el método utilizado por Lv et al.24. Estos bloques de esmalte se dividieron aleatoriamente en tres grupos (n = 10) y se trataron con diferentes soluciones experimentales: (1) DDW (pH 6,2), (2) GERM CLEAN (GC), (3) 1000 ppm de NaF (NaF) ( pH 5,5). Las soluciones se aplicaron tópicamente con un volumen de 40 μl para cubrir las ventanas de 4 × 2 mm2 antes mencionadas en los siguientes procedimientos experimentales. En primer lugar, los tres grupos recibieron tratamiento con las soluciones correspondientes durante 5 min. En segundo lugar, estas muestras se sumergieron en una solución desmineralizante a 37 °C durante 1 h con agitación magnética continua a baja velocidad (100 rpm) (ZHICHENG, Shanghai, China), después de lo cual, las muestras recibieron tratamientos de las soluciones correspondientes durante 5 min. de nuevo. Finalmente, las muestras se sumergieron en una solución remineralizante (HEPES 20 mM, KH2PO4 0,9 mM, CaCl2 1,5 mM, KCl 130 mM, pH 7,0) a 37 °C durante aproximadamente 11 h con agitación magnética continua de baja velocidad (100 rpm) ( ZHICHENG, Shanghai, China) para completar un ciclo de pH. El ciclo de pH se repitió dos veces al día durante 14 días. Las muestras fueron lavadas con DDW después de cada tratamiento. Las soluciones desmineralizantes y remineralizantes se actualizaron en cada ciclo de pH y se prepararon 1000 ppm de NaF la primera vez que se usó.

La microdureza superficial de los bloques de esmalte después del ciclo de pH (SMH2) se registró bajo los mismos parámetros de prueba y el porcentaje de recuperación de la microdureza superficial (SMHR%) se calculó con la fórmula: SMHR% = (SMH2 − SMH1)/(SMH0 − SMH1) × 100%25.

Las imágenes AFM de la superficie del esmalte después de 14 días de ciclos de pH se capturaron con una microscopía de fuerza atómica (SPM9700; Shimadzu, Kyoto, Japón), que estaba equipada con una sonda de silicio AFM (Shimadzu, Kyoto, Japón) y un escáner láser (30 µm × 30 µm × 5 µm). La velocidad del tamaño de escaneo fue de 10 µm × 10 µm y 1 Hz, respectivamente. Para cada muestra, se seleccionaron al azar cinco campos diferentes y la rugosidad de la superficie (Ra) de cada campo se analizó mediante el software Shimadzu SPM-9700 (Shimadzu, Kyoto, Japón). Luego se calculó la rugosidad superficial promedio de cada muestra y de cada grupo.

Las muestras se cortaron en rodajas de 150 μm de espesor perpendiculares a las ventanas expuestas con una sierra de cinta recubierta de diamante (EXAKT300; EXAKT, Norderstedt, Alemania), se trituraron todas las rebanadas hasta un espesor de 100 a 120 μm con carburo de grano 2000. -Papeles de pulido (Yu Ying, Foshan, China), y verificados mediante micrómetro digital (Mitutoyo, Tokio, Japón). Cada corte se fijó en portaobjetos de plexiglás (Konica Minolta, Tokio, Japón) en un soporte de muestra TMR (Inspektor Research Systems, Ámsterdam, Países Bajos). Luego, las rebanadas se microradiografiaron junto con una cuña de calibración de aluminio con 11 pasos utilizando una fuente de rayos X monocromática CuK (Philips, Eindhoven, Países Bajos) operada a 20 kV y 20 mA durante 30 minutos a una distancia de 40 cm26. Los portaobjetos de plexiglás se revelaron durante 10 minutos, se enjuagaron con agua desionizada, se fijaron durante 10 minutos en una habitación oscura y luego se enjuagaron con agua corriente durante 10 minutos y luego se secaron al aire. Las películas de rayos X se analizaron utilizando un microscopio de luz transmitida con un objetivo de 20 × (Zeiss, Oberkochen, Alemania), que estaba equipado con una cámara CCD (Canon, Tokio, Japón). La cámara estaba conectada a una computadora (TOSHIBA, Tokio, Japón). Los datos cuantitativos de la profundidad de la lesión y la pérdida de minerales se obtuvieron mediante TMR Software 2006 (Inspektor Research Systems, Ámsterdam, Países Bajos). Se midieron tres trazas de TMR en cada corte y se analizaron tres cortes de cada bloque de esmalte.

Los datos se analizaron con SPSS 26 (IBM; Armonk, NY, EE. UU.). Se aplicaron las pruebas de Shapiro-Wilk y Levene para verificar la normalidad de los datos y la homogeneidad de las varianzas, respectivamente. El % de SMHR, la rugosidad de la superficie y la pérdida de minerales en diferentes grupos se compararon con ANOVA unidireccional y LSD como prueba post hoc. La profundidad de la lesión en diferentes grupos se comparó con ANOVA unidireccional y T3 de Dunnett como prueba post hoc. Se utilizó el valor medio ± desviación estándar para representar los datos generados. El nivel de significancia se fijó en α = 0,05.

Según el resultado de las pruebas de Shapiro-Wilk y Levene, los datos de los tres grupos cumplieron con la distribución normal. Se observaron variaciones homogéneas en los datos de % SMHR, rugosidad de la superficie y pérdida de minerales, y la variación de los datos de profundidad de la lesión no fue homogénea. Los resultados presentados fueron el resultado de la prueba ANOVA unidireccional y las correspondientes pruebas post hoc de comparación múltiple.

La Tabla 1 mostró que el % de SMHR del grupo GC fue 21,6 [± 3,5], que fue significativamente mayor que el del grupo DDW de 6,0 [± 3,9] (p < 0,0001), y el grupo NaF mostró el % de SMHR más alto de 39,8. [± 6,1] (p < 0,0001).

La rugosidad de la superficie del esmalte en cada grupo se enumeró en la Tabla 2. La rugosidad de la superficie del grupo DDW, el grupo GC y el grupo NaF fue 193,4 [± 5,4] nm, 122,3 [± 8,0] nm y 54,5 [± 11,3]. ] nm, respectivamente. Como se muestra en la Fig. 2 y la Tabla 2, las muestras del grupo DDW (Fig. 2a) exhibieron la superficie más rugosa, seguidas por las muestras del grupo GC (p <0,0001) (Fig. 2b) y las muestras del grupo NaF ( Fig. 2c) mostró la superficie más lisa (p <0,0001).

Imágenes representativas de AFM (10 μm × 10 μm). Las morfologías de la superficie después de 14 días de ciclos de pH se mostraron en presencia de (a) agua bidestilada (DDW) sola, (b) GERM CLEAN, (c) 1000 ppm de fluoruro (NaF).

En la Fig. 3 se muestran microrradiografías TMR representativas. Aunque se pudieron encontrar capas de remineralización obvias en la superficie del esmalte desmineralizado en todos los grupos, todos los grupos tratados con medicamentos mostraron un grado de desmineralización más bajo que el del grupo DDW. Los datos estadísticos de pérdida de minerales y profundidad de la lesión en cada grupo se muestran en la Tabla 3. La pérdida de minerales en el grupo DDW fue 1342,2 [± 122,1] Vol% × µm, que fue la más prominente (p = 0,001), mientras que las cifras para el El grupo GC y el grupo NaF fueron menos significativos, que fueron 921,0 [± 187,2] Vol% × µm y 489,0 [± 140,2] Vol% × µm, respectivamente (p = 0,001). Para la profundidad de la lesión, los resultados de la comparación por pares en cada grupo fueron similares a los de la pérdida de minerales. El grupo DDW tuvo la profundidad de lesión más profunda de 69,3 [± 21,8] µm, el grupo GC tuvo una profundidad de lesión más superficial de 33,2 [± 4,3] µm que el grupo DDW (p = 0,049) y el grupo NaF tuvo la profundidad de lesión más superficial de 17,4 [± 3,0] µm (p = 0,001).

Microrradiografías TMR de secciones de esmalte antes y después de 14 días de ciclo de pH. (a) agua bidestilada (DDW) sola, (b) GERM CLEAN, (c) 1000 ppm de fluoruro (NaF). Las flechas blancas indicaron el límite antes y después del ciclo de pH. El grupo DDW mostró la profundidad de lesión más profunda y la densidad más baja de la lesión.

Según los resultados de este estudio, se rechazó la hipótesis nula. El efecto de remineralización de GERM CLEAN fue significativamente mejor que el de DDW. GERM CLEAN, un nuevo aerosol bucal de polipéptido biológico, ocupa cierto mercado en China como producto maduro. Según las instrucciones del fabricante, los ingredientes activos de GERM CLEAN son el péptido antimicrobiano germicida oral y el péptido antimicrobiano JN-01. Este aerosol tiene un efecto antibacteriano de amplio espectro, es inofensivo para los probióticos y puede promover la reparación de las mucosas. Los efectos antibacterianos sobre Streptococcus mutans22 y la biopelícula de doble especie formada por Streptococcus mutans y Candida albicans23 de este producto fueron confirmados por estudios previos. Se informó que GERM CLEAN a 1/2 de la concentración inhibidora mínima podría reducir la acidogenicidad, la síntesis de exopolisacáridos, la capacidad de adherencia y la formación de biopelículas de S. mutans mediante la regulación negativa de los niveles de expresión de los genes gtfb, gtfc, gtfd y ldh22. Además, GERM CLEAN puede afectar la capacidad de transformación de levadura-hifas de C. albicans en biopelículas de especies duales, lo que podría disminuir el patógeno de biopelículas de especies duales23.

En el presente experimento se investigó el efecto de remineralización de GERM CLEAN. Según el resultado del SMHR%, el grupo GC fue mejor que el grupo DDW. Este fenómeno indicó que GERM CLEAN podría promover la deposición de minerales en la superficie del esmalte hasta cierto punto. Los resultados de TMR también respaldaron este resultado. Los estudios confirmaron que el contenido mineral se correlacionaba positivamente con la microdureza27,28, lo que era consistente con nuestros resultados de que el grupo GC tenía un % de SMHR más alto y menos pérdida de minerales que el grupo DDW. Sin embargo, debe quedar claro que el SMH podría verse afectado por el grado de mineralización y el espesor de la capa superficial, el grado de (des)mineralización del subsuelo y la distribución mineral28. En realidad, el contenido orgánico e inorgánico del esmalte desde la superficie hasta la unión esmalte-dentinal es diferente29. Así, el espesor del esmalte también puede afectar al resultado. Además, el resultado obtenido de TMR es semicuantitativo porque el volumen de mineral medido por el software comercializado proporciona un volumen de mineral aproximado, y hubo cierta pérdida de mineral durante el proceso de molienda. Por lo tanto, los resultados no fueron el volumen mineral real, solo se utilizaron como referencia para determinar la profundidad de la lesión y la pérdida de mineral. Sin embargo, los estudios han demostrado que la TMR sigue siendo el estándar de oro para estudiar la desmineralización y remineralización del tejido duro del diente debido a su precisión y reproducibilidad relativamente buenas30. Por tanto, la técnica ha sido ampliamente utilizada31,32,33,34. Para la rugosidad de la superficie, GERM CLEAN también manifestó un mejor efecto que DDW, este resultado también confirmó el efecto de remineralización de GERM CLEAN.

En la presente investigación, el efecto de remineralización observado de GERM CLEAN fue más débil que el de los péptidos informados en estudios anteriores19,35,36, la razón puede ser que GERM CLEAN tiene una acidez débil con un pH de 6,5. El estudio anterior informó que los aminoácidos ácidos podrían regular la orientación de los cristales de hidroxiapatita37. Los péptidos con efectos de mineralización obvios, como QP519 y 8DSS36, informados en la literatura, podrían promover la nucleación orientada de cristales de hidroxiapatita o podrían promover la deposición uniforme de nanocristales de fosfato de calcio. La unión de péptidos a la hidroxiapatita es importante para promover la mineralización. Especulamos que GERM CLEAN podría unirse a la hidroxiapatita para limitar la liberación de iones de calcio y fosfato del esmalte desmineralizado mientras promueve la deposición de iones de calcio y fosfato en la solución sobre el esmalte desmineralizado para realizar la remineralización. Sin embargo, todavía es necesario investigar más a fondo si se trata de una simple deposición de iones minerales o de la formación de nueva hidroxiapatita. Según la última revisión38, existen cuarenta y tres péptidos antibacterianos sintéticos, pero solo cuatro péptidos antibacterianos que promueven la remineralización o previenen la desmineralización, incluidos Sp-H535, CS-QP539, TVH1925 y DR9-RR1440, y los cuatro estudios utilizaron modelos de laboratorio o animales. . Se necesitan más investigaciones clínicas antes de que estos péptidos antibacterianos se utilicen para el tratamiento clínico, mientras que GERM CLEAN ha sido un péptido antibacteriano clínicamente disponible.

El estudio anterior demostró que GERM CLEAN podría inhibir la desmineralización del esmalte de los incisivos bovinos23. En nuestro estudio actual, GERM CLEAN podría mejorar la remineralización del esmalte desmineralizado, pero su efecto de mineralización aún es insatisfactorio porque su efecto de mineralización es significativamente más débil que el del fluoruro. La escasa estabilidad de GERM CLEAN según el estudio anterior22 puede ser otra limitación y los mecanismos subyacentes de este fenómeno aún están bajo investigación.

La mineralización biomimética del esmalte mediante péptidos aún está en investigación y aún está lejos de su transformación clínica. Como péptido antibacteriano comercializado, GERM CLEAN es un producto maduro y se puede garantizar la seguridad clínica de GERM CLEAN. GERM CLEAN puede inhibir la producción de ácido de Streptococcus mutans para cambiar el microambiente de las biopelículas y prevenir la desmineralización del esmalte. Además, GERM CLEAN también puede favorecer la remineralización del esmalte desmineralizado. Por lo tanto, GERM CLEAN todavía tiene amplias perspectivas de aplicación en la práctica clínica de la caries temprana del esmalte.

Dentro de las limitaciones de este estudio, GERM CLEAN tiene el potencial de promover la remineralización del esmalte desmineralizado hasta cierto punto, lo que puede proporcionar un nuevo método para el tratamiento de la caries temprana del esmalte.

Los datos que respaldan los hallazgos de este estudio están disponibles del autor correspondiente previa solicitud razonable.

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Laboratorio Estatal Clave de Enfermedades Bucales y Centro Nacional de Investigación Clínica de Enfermedades Bucales, Departamento de Odontología Conservadora y Endodoncia, Hospital de Estomatología del Oeste de China, Universidad de Sichuan, Chengdu, 610041, China

Ye Wang, Kaixin Xiong, Xuan Chen, Yaqi Chi y Ling Zou

Laboratorio Estatal Clave de Enfermedades Bucales y Centro Nacional de Investigación Clínica de Enfermedades Bucales, Departamento de Patología Bucal, Hospital de Estomatología del Oeste de China, Universidad de Sichuan, Chengdu, China

Han Qi

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WY completó el trabajo, realizó el análisis de datos y redactó el manuscrito. XKX diseñó el trabajo y ayudó con la preparación de las muestras. CX fue uno de los contribuyentes en la revisión del manuscrito. CYQ preparó las Figs. 1, 2, 3. La sede completó la preparación de las muestras necesarias para el examen TMR. ZL presentó la idea, diseñó el trabajo y revisó el manuscrito. Todos los autores leyeron y aprobaron el manuscrito final.

Correspondencia a Ling Zou.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Wang, Y., Xiong, K., Chen, X. et al. El efecto de remineralización de GERM CLEAN sobre las primeras lesiones de caries del esmalte humano in vitro. Representante científico 13, 4178 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-31405-1

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Recibido: 03 de diciembre de 2022

Aceptado: 11 de marzo de 2023

Publicado: 13 de marzo de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-31405-1

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